Kaupunginmuseon näyttelytiloissa Tupakkamakasiinin ensimmäisessä kerroksessa, Jaakonkatu 9:ssä, on esillä näyttelyitä koko vuoden. Tilat sopivat suurten, valoisten saliensa ansiosta hyvin taiteen esittelyyn. Suurin osa näyttelyistä onkin taidenäyttelyitä, mutta muitakin, kuten kulttuurihistoriallisia näyttelyitä pidetään. Museon vuotuiset lastentapahtumat järjestetään tavallisesti täällä. Näyttelyjen aikana näyttelytilat ovat avoinna tiistaista sunnuntaihin klo 12-16, keskiviikkoisin myös klo 18-20. Aukioloajat Tupakkamakasiinissa voivat vaihdella näyttelyvaihdon yhteydessä.

Syksyllä 2022 museon näyttelytoiminta siirretään uusiin tiloihin. Ensimmäinen näyttely uusissa tiloissa TEMPUS on museon oma näyttely.

Meillä on odotuslista halukkaille näyttelypitäjille, mutta ensimmäinen vapaa aika tällä hetkellä on vasta vuonna 2026/2027.